У животных и растений на основе бактериальной фотолиазы возникли криптохромы – ФАД-содержащие светочувствительные белки, регулирующие суточные и сезонные ритмы. Как ни удивительно, у животных криптохромы также участвуют в восприятии магнитного поля при помощи магниточувствительной реакции с анион-радикалом кислорода (Solovyov, Schulten, 2009).
Другая группа светопоглощающих пигментов живых клеток – каротиноиды – тоже имеет разнообразные интересные функции. Один из каротиноидов, ретиналь, поглощает синий и голубой свет и превращает их энергию в механические изгибы молекулы, меняющей форму с прямой на изогнутую и обратно (рис. 16.4). В комплексе с мембранными белками бактериородопсинами ретиналь может переносить протоны, ионы натрия и даже ионы хлора через мембрану. Пропуская эти ионы обратно через вращающуюся мембранную АТФазу, клетка может получать АТФ за счет энергии света при помощи лишь одного дополнительного белка. Такая система гораздо надежнее и устойчивее к экстремальным условиям, чем сложные хлорофиллсодержащие фотосистемы. Бактериородопсины были впервые найдены у Halobacterium halobium, населяющей пересоленные лагуны, но в последнее время обнаружено, что они широко распространены у самых разных морских и пресноводных бактерий и позволяют им подолгу активно плавать без пищи. Родственные ретинальсодержащие белки – родопсины – работают в органах зрения всех животных, и благодаря им вы можете читать этот текст. Однако у одной глубоководной рыбы в глазах обнаружен и хлорофилл, позволяющий ей видеть в ближнем инфракрасном диапазоне! (Douglas et al., 1998).
Каротиноиды относятся к терпеновым веществам, гидрофобны и часто находятся в мембранах среди липидов. Самые распространенные каротиноиды, такие как бета-каротин, лежат в мембране параллельно хвостам липидов, проходя от одной стороны мембраны до другой. Скорее всего, исходно они защищали двойные связи древних липидов от повреждения ультрафиолетом, снимая с них возбуждение и рассеивая его в тепло, на самых ранних этапах эволюции мембран.
Третья группа веществ, поглощающих свет и, похоже, превращающих световую энергию в биохимическую, – это меланины, черные и желтые красители, определяющие цвет кожи и волос человека. Меланины состоят из нескольких тысяч одинаковых звеньев и в клетках обычно находятся в виде зерен. Кроме человека и животных меланины широко распространены у грибов и в разных группах бактерий. История открытия меланинового фотосинтеза начинается как фантастический роман: при очередном обследовании состояния саркофага Чернобыльской АЭС внутри него, на бетонных стенах, были найдены пятна совершенно черной плесени, растущей при очень высоком уровне радиации. Плесень была доставлена в лабораторию, где оказалось, что она относится к хорошо известному роду Cryptococcus, но, в отличие от известных родственников, накапливает в клеточных стенках огромное количество меланина. Дальнейшие эксперименты в медицинском колледже Альберта Эйнштейна в Нью-Йорке показали, что повышенный уровень радиации (в 500 раз выше естественного фона) ускоряет рост этой плесени в полтора раза на богатой среде и в три раза – при недостатке питательных веществ (Dadachova et al., 2007). Под действием ультрафиолета, рентгеновских лучей и гамма-лучей меланиновые гранулы восстанавливают НАД, что, видимо, используется в клетках плесени для запасания энергии в виде АТФ (Turick et al., 2011). Подобные черные штаммы были найдены и для других видов плесневых грибков. Они встречаются в высокогорье, где много ультрафиолета, и в зараженных радиацией почвах и способны расти по направлению к источнику радиации. Остается только пожалеть, что в организме человека меланин не обладает такими же замечательными свойствами.
Разнообразие и происхождение хлорофиллов и хлорофилл-связывающих белков
Большая часть фотосинтеза на Земле происходит благодаря хлорофиллу. По своему устройству его молекулы очень похожи на гем, о котором шла речь в предыдущей главе, но вместо железа в центре молекулы содержится магний.
В реакционных центрах встречаются три типа пигментов: хлорофилл a (цианобактерии, водоросли и наземные растения), бактериохлорофилл a (фотосинтезирующие бактерии, кроме цианобактерий), бактериохлорофилл g (только у гелиобактерий), а также феофитин – безмагниевый вариант хлорофилла а (только в паре с обычным хлорофиллом а). Кроме того, в разных растениях, водорослях и бактериях встречаются хлорофиллы b и с и бактериохлорофиллы b, c, d и e. Все эти вещества участвуют либо в передаче энергии света на реакционный центр, либо в движении электронов с реакционного центра на переносчики.
Зеленый цвет хлорофилла обусловлен тем, что он поглощает свет в двух диапазонах – красном и сине-фиолетовом. Свободный хлорофилл в растворе обладает красной флюоресценцией. Можно проделать простой опыт: нарезанную свежую зелень залить небольшим количеством спирта и оставить на ночь в закрытой посуде. Получится ярко-зеленый спиртовой раствор хлорофилла, который будет светиться красным при освещении ультрафиолетовым фонариком. У промежуточных продуктов синтеза хлорофилла – хлорофиллидов, протохлорофиллидов, протопорфирина IX – эта флюоресценция выражена сильнее, а полоса поглощения сдвинута в ближнюю ультрафиолетовую область. Хлорофилл в составе белков реакционных центров никакой флюоресценцией не обладает: вместо этого энергия поглощенного света превращается в электрическую.
Механизмы превращения энергии света в электрическую энергию в принципе одинаковы как в фотосистемах живых клеток, так и в солнечных батареях, созданных человеком. Солнечные батареи состоят из двух тонких слоев полупроводника (например, кремния) с разными добавками, из-за которых электрические свойства слоев отличаются (p-тип и n-тип проводимости). Поглощенный квант света вызывает возбуждение электрона в одном слое, после чего он быстро попадает в другой слой и не может вернуться обратно, кроме как через внешнюю электрическую цепь. Этот процесс называется «разделение зарядов». В реакционных центрах зеленых клеток содержатся молекулы хлорофилла. Они, как и гем, обладают обширной плоской системой двойных связей, электроны которых легко могут перемещаться по всей молекуле. По электрической проводимости хлорофиллы и гемы подобны графену, также обладающему обширной плоской системой двойных связей. Два полупроводника с разными свойствами, между которыми происходит разделение зарядов в фотосистеме II, – это обычный хлорофилл а и феофитин (хлорофилл без атома магния в центре). В фотосистеме I разделение зарядов происходит между «специальной парой» двух тесно сближенных молекул хлорофилла а и третьей молекулой того же хлорофилла а, проводящие свойства которого изменены соседними аминокислотами.
Хлорофилл-связывающие белки обоих типов реакционных центров, так же как главные антенные белки CP43 и CP47 цианобактерий и хлоропластов и светособирающие комплексы зеленых несерных бактерий (LH), состоят из повторяющихся похожих трансмембранных доменов, к части из которых прикрепляются молекулы хлорофилла. К молекулам хлорофилла близко прилежат остатки ароматических аминокислот – тирозина, триптофана, гистидина, которые могут передавать возбуждение на хлорофилл. Сравнение последовательностей этих белков друг с другом показывает, что все они могли произойти от одного предкового мембранного белка, имевшего 11 одинаковых доменов, с молекулами хлорофилла либо его предшественников на каждом домене (Mix et al., 2005; Mulkidjanian, Junge, 1997). В свою очередь, этот белок мог получиться путем последовательных удвоений доменов малого хлорофилл-связывающего белка с одним трансмембранным доменом, подобно современным светозащитным белкам HLIP цианобактерий.
